Resumen: Cada animal afronta el estrés de diferentes maneras.  Este artículo revisa los modelos neurobiológicos de diferentes estilos de afrontar el estrés y cómo, entendiendo el estilo de afrontamiento de cada uno, se puede considerar en el desarrollo de intervención conductual de dicho individuo.

Existe un creciente número de pruebas demostrando que entendiendo y facilitando el estilo innato individual para afrontar el estrés de cada animal, puede reducir el estrés y mejorar la resiliencia.^1,2Asimismo, la interacción entre el estilo de afrontamiento y de aprendizaje puede ser un factor importante en la resiliencia de un animal al enfrentarse a un estímulo aversivo.^1,3,4  Esto es de especial interés ya que la ausencia de resiliencia emocional, o la inhabilidad de un individuo de adaptarse a situaciones estresantes, ha sido relacionada a la susceptibilidad a una variedad de enfermedades tales como depresión y ansiedad.⁴  Un bajo umbral a la incertidumbre ha sido identificado como un factor de riesgo de depresión y es indicativo de baja resiliencia emocional, mientras que una alta resiliencia emocional ha sido asociada con una activación más baja al temor y un incremento en neuroplasticidad.⁵¿Pero cuáles son los estilos innatos de afrontar el estrés y cómo los podemos facilitar?  Este análisis hablará de un modelo propuesto para variaciones individuales de respuestas conductuales y psicológicas al estrés^6,7, al igual que posibles implicaciones de este modelo en el manejo de desarrollo conductual y estrategias de modificación de conducta.

Los estilos innatos para afrontar el estrés asisten a los individuos a sobreponerse de eventos estresantes.⁶  El estresor es cualquier estímulo, agudo o crónico, que activa el eje hipotalámico pituitario adrenal (HPA) para interrumpir la homeostasis⁸.  Esta activación tiene como resultado altos niveles de cortisol, un biomarcador de estrés. Los estresores pueden ser físicos, psicológicos o sociales y el estrés prolongado o la incapacidad de afrontarlo resultan habitualmente perjudiciales para la salud del individuo.⁶  El afrontamiento es el esfuerzo conductual y psicológico que se requiere para superar un estresor, cuyo éxito depende de la controlabilidad y previsibilidad del estresor.  Los estilos innatos para afrontar el estrés han evolucionado hasta depender de la situación, es decir, de patrones generales de respuesta adaptativa a desafíos cotidianos a los que se expone un individuo dentro de su entorno natural.  Estas respuestas conductuales y psicológicas al estrés intentan restablecer la homeostasis, son consistentes con el paso del tiempo y son características de un grupo de individuos.

Modelo de variación individual de afrontar el estrés

Si bien los afrontamientos específicos de comportamiento varían entre individuos, son ampliamente categorizados como proactivos o reactivos.⁶  Recordemos que los estilos de afrontamiento dependen de la situación, o sea que un individuo que muestra conductas de tipo proactivas como respuesta a un set de estímulos, puede mostrar conductas de tipo reactivas al mismo o a un set diferente de estímulos.^1,6,9,10  Estilos de afrontamiento proactivos emplean un patrón activo de respuesta al estrés (ej., luchar o huir) y son indicados psicológicamente por una alta activación del sistema nervioso simpático y una baja activación del eje HPA.⁶Las respuestas conductuales incluyen disminución en la latencia de ataque (ej., incremento de control territorial y agresividad), disminución de inmovilidad condicionada (ej., congelarse), y disminución en la flexibilidad conductual.  Por el contrario, estilos de afrontamiento reactivos emplean un patrón de respuesta de retiro de preservación (ej., congelarse) y son manifestados por la alta activación del sistema nervioso parasimpático y la alta activación del eje HPA. Las respuestas conductuales incluyen un incremento en latencia de ataque, incremento en inmovilidad condicionada e incremento de la flexibilidad conductual.

La flexibilidad conductual es un término amplio que cubre un gran rango de conductas de etiología variable.¹¹ En el contexto de estilos innatos de afrontar al estrés, se refiere a la habilidad de un individuo de cambiar su enfoque atencional, al igual que su nivel de inhibición e impulsividad.  El aumento en la flexibilidad conductual, tal como la observada en estilos de afrontamiento reactivo, está asociada con mejoramiento de aprendizaje, particularmente en la extinción del miedo.¹²Sin embargo, esta mejoría en aprendizaje aparece más fuerte con condicionamiento aversivo.⁹ El pez cebra (Danio rerio) presentó un estilo de afrontar reactivo mostrando un ritmo más acelerado de aprendizaje del miedo con una duración más larga de retención de memoria del miedo en comparación con aquellos que mostraron un estilo de afrontamiento proactivo. Esta resiliencia de la memoria del miedo puede ser el resultado de un aumento en la percepción de alguna amenaza, causando así que el estímulo aversivo sea codificado rápidamente.  Asimismo, peces cebra reactivos experimentaron índices más rápidos de secreción de cortisol y les llevó el doble de tiempo que a los peces cebras proactivos regresar a sus niveles basales después de experimentar estresores tanto nuevos como físicos.^13,14

Una alternativa a los estilos de afrontamiento proactivos y reactivos, estilos de afrontamiento flexibles o variables, están marcados por la habilidad de ajustar patrones de respuesta conductuales y fisiológicos dependiendo de la situación y puede ser “lo mejor de los dos mundos.”^1,9  El estilo de afrontamiento flexible está asociado con una baja activación del eje HPA (como los estilos de afrontamiento reactivos), y ha sido demostrado en mejoras del procesamiento y aprendizaje; e incrementa la neuroplasticidad.⁵ Esta habilidad de adaptación a las cambiantes demandas ambientales alternando estilos de afrontamiento proactivos y reactivos puede facilitar una mejor resiliencia.^1,15  También hay evidencia en la disminución del miedo y estrés, y aumento de las respuestas motivacionales en animales con un estilo de afrontamiento flexible.⁵  En una prueba de estrés crónico, ratas (Rattus norvegicus) con un estilo de afrontamiento flexible mostraron bajos niveles de corticosterona fecal, un biomarcador de estrés, en comparación a sus contrapartes proactivas y reactivas.¹

Determinar el estilo de afrontamiento

La medición del cortisol es usada frecuentemente para determinar niveles de estrés.^2,8,13,14  Una desventaja de medir el cortisol es que refleja la actividad del eje HPA, el cual muestra excitación en general sin importar si el estímulo es intrínsecamente placentero o aversivo.¹⁶  Por lo tanto, medir el cortisol no brinda una representación completa del nivel de estrés de un animal.  Como alternativa al cortisol, existe evidencia en estudios de bienestar animal del uso de inmunoglobulina A secretora (IgAs) como un biomarcador no invasivo de estrés.

La IgAs evita que patógenos respiratorios penetren las paredes epiteliales del tejido mucoso y se asocia la inhibición de IgAs en incremento de la incidencia de casos de infección de vías respiratorias alta (URI, por sus siglas en inglés) en humanos y gatos domésticos (Felis catus).¹⁷Bajas concentraciones de IgAs también son asociadas con una exposición prolongada a estrés psicológico o físico, mientras que altas concentraciones han sido observadas en animales que realizan conductas indicativas de bienestar en general.¹⁶

En un estudio de estrés en gatos recién ingresados a refugios, investigadores midieron los niveles de cortisol fecal e IgAs y observaron tres grupos de conducta.¹⁷  El primer grupo era característico de un estilo de afrontamiento reactivo e incluía conductas tales como esconderse, congelamiento y de alerta.  El segundo grupo era característico de un estilo de afrontamiento proactivo e incluía maullidos constantes, exploración, intentos de escapar y agresión redireccionada.  El tercer grupo incluía patrones normales de alimentación, aseo, sueño, y movimiento, indicativo de un animal completamente relajado.

Gatos con comportamientos de los dos primeros grupos mostraron una disminución en los niveles de IgAs, poniéndolos en un alto riesgo de contraer una URI (por sus siglas en inglés).¹⁷Los niveles de cortisol fecal no mostraron diferencias significantes entre los tres grupos.  Los investigadores plantearon la hipótesis de que debido a que el estrés es una respuesta fisiológica a cualquier cambio o demanda al cuerpo (positiva, negativa o neutral), los niveles de cortisol en gatos completamente relajados pudieron haber sido el resultado de un aumento en actividad física y anticipación a estímulos positivos (ej., comida o atención humana).^16,17

A pesar de que la evidencia sustenta el uso del cortisol y de IgAs como medida de niveles de estrés, es difícil determinar fisiológicamente el estilo innato de afrontar el estrés como respuesta a un estímulo dado sin el uso de medidas invasivas o acceso a equipo científico.  Investigadores han avanzado en identificar pruebas conductuales no invasivas para determinar el estilo de afrontar el estrés de un animal.  Peces cebra proactivos y reactivos fueron identificados por el orden en el que ingresaron al nuevo ambiente.¹³  Peces cebra reactivos también fueron identificados certeramente por la cantidad de tiempo que pasaron inmóviles.^18,19 Estilos de afrontamiento en ratas fueron determinados sujetándolas cuidadosamente sobre sus espaldas y registrando el número de veces que intentaban escapar.^1,4

En un estudio de gatos domésticos, los rasgos de personalidad proporcionados por sus guardianes fueron consistentes con comportamientos observados durante el confinamiento y las respuestas fisiológicas esperadas basadas en el estilo de afrontamiento.⁸  Gatos reactivos fueron descritos como tímidos, calmados, melosos, y tímidos con gente extraña; gatos proactivos fueron descritos como activos, juguetones con la gente, sociables tanto con extraños como con gente conocida, curiosos, relajados, y necesitados de atención.

En un estudio a perros domésticos (Canis lupus), perros con un estilo de afrontamiento proactivo exhibieron olfateo exploratorio y excavación mientras que aquellos con un estilo reactivo exhibieron disminución en la actividad locomotriz e incremento en conductas dirigidas hacía el guía (ej. contacto y mirada referencial).²⁰  Debe mencionarse que varias pruebas conductuales para determinar el estilo de afrontamiento en perros domésticos no pasan la ratificación ni evaluaciones confiables.¹⁰  Por ejemplo, en un estudio, los perros fueron sujetados con una cuerda relativamente corta.  Este protocolo no permitía expresar todas las conductas de afrontamiento posibles, restringiendo la huida y respuestas pasivas (estilo de afrontamiento reactivo), y por lo tanto podría ser imparcial a las respuestas de agresión (estilo de afrontamiento proactivo).

Influir y facilitar los estilos de afrontamiento

Entender cómo la flexibilidad conductual, la cual es asociada con estilos de afrontamiento reactivos⁶ , y el enriquecimiento afecta el aprendizaje, podría llevar al desarrollo de una estrategia de manejo conductual más eficaz.  Como se menciona anteriormente, la flexibilidad conductual es asociada con el mejoramiento del aprendizaje al facilitar la extinción.¹²  Esto lo hace por medio de la formación de una memoria inhibitoria; no obstante, la memoria condicionada original no es borrada durante la extinción.  Debido a que tanto la memoria de extinción inhibitoria como la memoria condicionada original existe después de la extinción, el contexto espacial es crítico para determinar qué memoria será extraída en un nuevo contexto.²¹La información contextual es codificada durante el aprendizaje y usada para resguardar extracción de memoria en un futuro inhibiendo la respuesta al miedo.^21,22  Estas memorias inhibitorias de extinción son reprimidas por el estrés crónico y mejoradas por la exposición a ambientes enriquecidos.²¹

El enriquecimiento afecta la modulación contextual de las memorias de miedo en ratas y predomina sobre la disminución de la renovación del miedo causado por estrés.²¹Ratas expuestas a un ambiente enriquecido muestran reducción del condicionamiento del miedo y se reduce la renovación del miedo al ser expuestas nuevamente a un estímulo condicionado.^22,23  Las ratas enriquecidas también muestran una habilidad incrementada de procesar información contextual, discriminando entre contextos condicionados y neutrales en menos sesiones que ratas no enriquecidas.

El enriquecimiento puede alterar el funcionamiento del eje HPA, llevando a una mayor habilidad de afrontar el estrés.²³  La exposición de las ratas a un ambiente enriquedido redujo las respuestas generalizadas en lugar de facilitar la respuesta condicionada a un estímulo especifico.²²  Además, el tiempo de exposición puede influenciar el proceso de extinción.  Ratas expuestas a un ambiente enriquecido antes y después de la extinción, mostraron una mayor reducción en la renovación del miedo comparado con ratas expuestas a un ambiente enriquecido solamente después de la extinción.

Donde la activación del eje HPA aumenta en estilos de afrontamiento reactivos⁶, el enriquecimiento puede ser una herramienta particularmente útil cuando se trabaja con animales con un estilo de afrontamiento reactivo.  Por ejemplo, los gatos domésticos frecuentemente muestran un estilo de afrontamiento reactivo al esconderse cuando están estresados, como cuando se adaptan a un nuevo entorno.²  Los niveles de cortisol fecal demostraron que proporcionándoles una caja para esconderse, facilitando así el estilo de afrontamiento reactivo, los niveles de estrés disminuyeron en los gatos recién llegados a un refugio holandés.

Aparte del enriquecimiento, el entrenamiento con gratificaciones basadas en esfuerzo han demostrado mejorar la persistencia y resiliencia en ratas.^1,3,4  Las ratas entrenadas con gratificaciones basadas en esfuerzo eran recompensadas al hacer un esfuerzo físico (ej. excavar para sacar el premio), mientras que las ratas que no fueron entrenadas en gratificaciones por esfuerzo, fueron recompensadas sin importar lo que hicieran.¹  Al presentarles un nuevo rompecabezas con comida, las ratas entrenadas bajo gratificación por esfuerzo persistieron más tiempo que las no entrenadas.  Mientras que este estudio no hizo distinción de estilos de afrontamiento, un estudio del mismo laboratorio posteriormente reveló que el entrenamiento de gratificación por esfuerzo tenía mayor impacto en las respuestas conductuales en comparación a los estilos de afrontamiento.⁴  En otro estudio utilizando el mismo tipo de entrenamiento, las ratas con un estilo de afrontamiento flexible tenían los rangos hormonales más altos, mostrando un nivel alto de resiliencia al estrés, pero esta ventaja desapareció cuando las ratas con estilo de afrontamiento flexible fueron agregadas al grupo no entrenado en gratificación por esfuerzo.³

Usos prácticos

La habilidad de identificar el estilo de afrontamiento de un animal en un contexto específico puede ser una herramienta invaluable para informar decisiones de manejo conductual.  No obstante, es importante tener en mente la índole de la cual depende cada estilo de afrontamiento. El modelo del estilo de afrontamiento innato es solo un factor cuando se toma una historia y se desarrolla un plan de manejo o modificación conductual. Además del estilo de afrontamiento percibido, los consultores de comportamiento deben tomar en cuenta otros factores como agrupación de desencadenantes, historial de contingencia, etc.

Estilos de afrontamiento reactivo

Posibles conductas y rasgos de personalidad reportados por guardianes indicativos de estilos de afrontamiento reactivo, incluyen, entre otros: timidez, tranquilidad, esconderse, congelamiento, angustia, constante contacto físico con su guardián, y frecuentes miradas referenciales.^8,9,17,19,20  Se ha demostrado que el estrés crónico impide el aprendizaje en múltiples especies.²⁴  Por lo tanto, mientras que el entrenamiento por medio de gratificaciones podría ser muy efectivo en la reducción del estrés,^1,3,4es más probable su efectividad como un acercamiento secundario. Los consultores conductuales primero deberían considerar el proveer un lugar seguro para esconderse, tal como una caja para un gato o una jaula cubierta para un perro, ya que éstas tienen más probabilidad de reducir el estrés en un animal con un estilo de afrontamiento reactivo.²Facilitar el estilo de afrontamiento reactivo proveyendo oportunidades para que el animal esté en control de su entorno, tal como tener la capacidad de elegir esconderse o entrenar una conducta con su consentimiento,²⁵ es más probable que tenga como resultado un aumento en la habilidad de aprendizaje, la cual luego se puede emparejar con el entrenamiento por medio de gratificaciones.

Estilos de afrontamiento proactivo

Posibles conductas y rasgos de personalidad reportados por los guardianes indicativos de estilos de afrontamiento proactivos, incluyen, entre otros: vocalización constante, intentos de fuga, agresividad redireccionada, activos, sociables tanto con extraños como con gente conocida, curiosos, relajados, necesitados de atención, y explorar olfateando y excavando.^8,9,17,19,20Los consultores conductuales pueden facilitar el estilo de afrontamiento proactivo proveyendo oportunidades para moverse y explorar por medio de ejercicios olfativos intencionales tales como olfatear al caminar o lanzando un premio, o jugando a “las escondidas”.  Si bien esos ejercicios son fáciles de aplicar en perros, también aplican a otras especies, incluyendo gatos.²⁶

La tendencia de moverse, ya sea hacia o en sentido opuesto a un estímulo (ej., pelear o huir), es un sello distintivo del estilo de afrontamiento proactivo.⁶  En caso de que esto presentase una conducta indeseable, los consultantes conductuales podrían considerar trabajar usando una manta para crear una asociación positiva sólida en un lugar estacionario.  Por ejemplo, un perro intenta escapar cuando la puerta de la casa se abre.  El consultor conductual podría entrenar al perro a irse a un manta lejos de la puerta cuando ésta se abre.  Los movimientos del perro facilitan el estilo de afrontamiento proactivo, reforzando así una conducta opuesta (ej., el perro no puede correr a la puerta si se va a su manta).

Conclusión

Si bien puede parecer que hay mucho en común en las conductas específicas del estilo de afrontamiento entre las especies,^6,7 se requieren investigaciones adicionales para determinar la prevalencia y especificación de los estilos conductuales de afrontamiento específicos para cada especie.  Gran parte de la evidencia existe in vitro (en el laboratorio).  Se requieren investigaciones adicionales para determinar la permanencia y persistencia de los estilos innatos de afrontar el estrés a través de diferentes estímulos y especies in situ (en condiciones naturales).  La investigación actual se limita a especies de mascotas tales como gatos, perros, y caballos (Equus caballus).  Este protocolo no pretende estar optimizado, sino ser una lente diferente a través de la cual ver la conducta animal.  El modelo de estilo innato de afrontar el estrés es una herramienta más en el repertorio del consultor conductual.

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Traducido por Aída Arrazola, IAABC Foundation Español